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Un vent de fatigue semble s'être abattu sur Ponyville. Cela fait en effet quelques jours que Twilight Sparkle, Rarity, Rainbow Dash, Applejack, Fluttershy et Pinkie Pie enchaînent les cauchemars et n'osent plus fermer l'oeil de la nuit, de peur de s'endormir. Elles décident donc d'unir leurs forces en une super soirée pyjama. Mais les ombres qui hantent leurs rêves en profitent pour réapparaître, et enlever Rarity.
Pour retrouver leur amie, les cinq poneys vont alors devoir faire face à leurs peurs et s'aventurer au Royaume des Ténèbres.
