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Un soir de Noël, Tyltyl, une enfant de famille modeste, et son doudou Mytyl, regardent avec envie et gourmandise, par la fenêtre, le repas des enfants riches. Apparaît alors une fée qui va lui confier une mission unique : trouver l'Oiseau Bleu qui pourra guérir sa petite fille malade. L'âme des choses et des animaux qui les entourent s'anime alors et les voilà embarqués tous ensemble dans un voyage initiatique au travers de la Nuit, à la recherche de l'Oiseau Bleu, allégorie du Bonheur.
Flanquée de ses nouveaux compagnons, le Chien, la Chatte et le Pain, Tyltyl explorera successivement la Forêt des Sifflants, le Pays du Souvenir et le Palais de la Nuit. La Chatte, alliée de la Nuit, s'efforcera de freiner leur avancée, usant de malice pour les égarer ou les détourner de leur quête. Ce voyage la ramènera chez elle au petit jour, bredouille. Elle s'apercevra alors que le plumage de sa tourterelle, dont elle ne s'occupe plus beaucoup, a revêtu une couleur qu'elle n'avait pas remarquée auparavant.
La tourterelle est devenue bleue.
